Первое упоминание об «ясашном зимовье Дудино» относится к 1667 году. Административным и культурным центром Таймырского (Долгано-Ненецкого) национального округа Дудинка становится 10 декабря 1930 года. 5 марта 1951 года Указом Президиума Верховного Совета РСФСР село Дудинка было преобразовано в город окружного подчинения.Необходимость связать Дудинку с Мурманском круглогодичной линией была связана с развитием Норильского комбината, которое потребовало постоянной доставки грузов из Дудинки по Северному морскому пути.
В 1972 году был выполнен экспериментальный арктический рейс, а 1 мая 1978 года атомный ледокол «Сибирь» и ледокол «Капитан Сорокин» провели в Дудинку караван из двух дизель-электроходов: «Павел Пономарёв» и «Наварин». Это событие означало, что в Арктике была открыта круглогодичная навигация.С момента преобразования в 1951 году в город Дудинка являлась столицей вначале Таймырского (Долгано-Ненецкого) национального округа, с 1977 года — Таймырского (Долгано-Ненецкого) автономного округа, а с 01.01.2007 года город Дудинка — административный центр Таймырского Долгано-Ненецкого муниципального района и муниципального образования город Дудинка.
Ныне город Дудинка — административный центр Таймырского Долгано-Ненецкого муниципального района.
